1987年4月公開の東映映画『湘南爆走族』に、出演者オーディション数万人の参加者の中から、望んでいた石川役に抜擢されてデビュー。同時に主役デビューの江口洋介と共演。当時は二輪免許は持っておらず、映画撮影のために取得した。 1989年6月公開の東宝映画『彼女が水着にきがえたら』で主演の原田知世の相手役に起用され、知名度が高まった。 1991年、フジテレビ系ドラマ『東京ラブストーリー』の永尾完治（カンチ）役で大ブレイク。「月9」という言葉もこの作品から生まれた。ただし、人気とは裏腹に織田自身は、ストーリーが進むにつれ、原作と脚本と自分のイメージとのギャップに悩み、結果的には途中放棄といえるくらい演技的に失敗だったと語っている。また、1992年にTBS『あの日の僕をさがして』では民放連ドラで初めて主役の古賀森男役を演じたが、視聴率が芳しくなかっため、失敗作で終わり、「駄目だ。何をしたいかを一所懸命固めなきゃ駄目だ。人から役をもらうだけじゃなくて、こっちから「何をしたい」って言わなきゃ駄目だ。無いんだったら、何か無理矢理でもテーマを作るぞ。そう思った。」と語っている。そのため、以降の作品では企画・脚本作りの段階から作品に関わるという姿勢を強めることになる。 1993年、フジテレビ系ドラマ『振り返れば奴がいる』で、石黒賢とダブル主演で出演する。織田演じる司馬、石黒演じる石川の衝突が話題となり、ヒット作となる。 1997年のフジテレビ系ドラマ『踊る大捜査線』は、ドラマ放送終了後のビデオレンタルなどで評判が良く、映画化されて人気を博した。劇場版1作目の『踊る大捜査線 THE MOVIE』は興行収入101億円、観客動員数700万人を記録し、それに続く『踊る大捜査線 THE MOVIE 2 レインボーブリッジを封鎖せよ!』も、興行収入173.5億円、観客動員数1250万人と、前作を大きく上回るばかりか実写邦画歴代1位（2013年現在）の記録を残し、自身の代表作となった。 2016年11月公開の『映画 ボクの妻と結婚してください。』で4年ぶりに映画主演を務める。
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