Anderson studierte Philosophie an der University of Texas. Dort lernte er seinen späteren Arbeitspartner Owen Wilson kennen. Beide schrieben das Drehbuch zum Kurzfilm Bottle Rocket (1994). Diese Geschichte wurde von Anderson 1996 zu einem gleichnamigen Spielfilm verarbeitet. Die beiden folgenden Kinofilme Rushmore (1998) und Die Royal Tenenbaums (2001) entstammen ebenfalls den Federn von Anderson und Wilson. Für letztgenannten Film erhielten die beiden eine Oscar-Nominierung als Drehbuchautoren.

2005 erschien der Kinofilm Die Tiefseetaucher in den Filmtheatern. Erstmals war Owen Wilson nicht am Drehbuch beteiligt. Im selben Jahr fungierte Anderson als Filmproduzent des erfolgreichen Independentfilms Der Tintenfisch und der Wal mit Laura Linney und Jeff Daniels in den Hauptrollen. 2007 stellte Anderson mit Darjeeling Limited seine sechste Regiearbeit fertig. Die tragikomische Geschichte um drei US-amerikanische Brüder, gespielt von Owen Wilson, Adrien Brody und Jason Schwartzman, die sich auf einen Selbstfindungstrip nach Indien begeben, war 2007 u. a. im Wettbewerb der 64. Filmfestspiele von Venedig vertreten, blieb aber unprämiert.

2009 legte Anderson mit Der fantastische Mr. Fox die Verfilmung der gleichnamigen Erzählung von Roald Dahl vor. Der Film wurde im darauffolgenden Jahr in der Kategorie Bester Animationsfilm für den Oscar nominiert.

2012 stellte Anderson mit Moonrise Kingdom seinen siebten Spielfilm fertig, für den er gemeinsam mit Roman Coppola das Drehbuch verfasste. Die Geschichte ist an der Küste Neuenglands des Jahres 1965 angesiedelt und erzählt von zwei Zwölfjährigen (gespielt von Kara Hayward und Jared Gilman), die sich verlieben und in die Wildnis durchbrennen, woraufhin die Gemeinschaft (dargestellt von u. a. Edward Norton, Bruce Willis, Bill Murray, Tilda Swinton, Frances McDormand, Harvey Keitel, Jason Schwartzman und Bob Balaban) die Verfolgung aufnimmt. Moonrise Kingdom eröffnete im Mai 2012 die 65. Internationalen Filmfestspiele von Cannes.

Die Dreharbeiten zu Grand Budapest Hotel, in dem neben Bill Murray und Owen Wilson u. a. auch Ralph Fiennes und Jude Law mitwirken, wurden im Januar 2013 in Görlitz begonnen. Als Kulisse für das titelgebende Hotel diente das dortige Jugendstilkaufhaus. Für die darin gefilmten Szenen habe er sich von der Atmosphäre in Ingmar Bergmans Drama Das Schweigen inspirieren lassen, sagt Anderson. Der Film wurde am 6. Februar 2014 als Eröffnungsfilm der 64. Berlinale uraufgeführt und erhielt am 15. Februar 2014 den Großen Preis der Berlinale-Jury. Am 11. Januar 2015 wurde er mit dem Golden Globe Award in der Kategorie Bester Film / Musical und Komödie ausgezeichnet.