Während dieses Studiums gab Britton ihr Schauspieldebüt in New York bei Caroline Kavas The Early Girl. Nach dem Studium arbeitete sie zwei Jahre an Off-Broadway-Produktionen mit. Nach dem Erfolg von Kleine Sünden unter Brüdern (1995) zog Britton nach Los Angeles. Von 1996 bis 2000 hatte sie eine Hauptrolle in der Fernsehserie Chaos City. Bei der im Jahr 2006 erschienenen fünften Staffel der Serie 24 hatte sie eine Nebenrolle an der Seite von Kiefer Sutherland. Im selben Jahr erschien der Thriller The Last Winter, in dem sie in eine Hauptrolle spielte. Weiterhin ist sie seit 2006 in einer Hauptrolle in der Serie Friday Night Lights zu sehen, nachdem sie zuvor im gleichnamigen Film auftrat. Für die Rolle der Tami Taylor in Friday Night Lights war sie 2010 für einen Emmy als beste Hauptdarstellerin in einem Drama nominiert.
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